Сравнительный анализ акклиматизации четной и нечетной линий горбуши ONCORHYNCHUS GORBUSCHA в бассейне Белого моря по данным морфологией и популяционной генетики

 

Вселение тихоокеанской горбуши на Европейский Север проводилось в больших масштабах в 1956–1978 гг., что, однако, не привело к формированию самовоспроизводящейся популяции и подходы вселенцев исчезли после прекращения перевозок. Предполагалось, что основной причиной неудачи мог стать выбор донорских стад с юга нативного ареала – главным образом с юга о. Сахалин, вследствие чего вселенцы оказывались плохо приспособленными к условиям Заполярья (Карпевич и др., 1991). Как было установлено, поздний нерест, свойственный сахалинским популяциям, в новом ареале приводил к массовой гибели развивающейся икры из-за более раннего наступления осеннего похолодания. Было также замечено, что интродукции икры нечетной линии сопровождаются, как правило, более многочисленными возвратами взрослых рыб, чем интродукции четной линии (вследствие строго двухлетнего жизненного цикла этот вид представлен изолированными линиями четных и нечетных лет нереста). Это связывали с существующими между линиями различиями по срокам миграции и нереста: размножение сахалинской горбуши нечетной линии происходит раньше, чем у четной, что и обеспечивало ее сравнительный успех при размножении в новом ареале (Дягилев, Маркевич, 1979).

Для новой интродукции в 1985 г. была завезена оплодотворенная икра горбуши линии нечетных лет размножения из популяции реки Олы Магаданской области (бассейн Охотского моря, Ольская экспериментальная производственно-акклиматизационная база, ОЭПАБ) (Табл. 1). Нерестовая миграция и нерест в северных популяциях Охотского моря начинаются раньше и протекают в более сжатые сроки, по сравнению с популяциями о. Сахалин, поэтому донорский материал для этой интродукции был лучше преадаптирован к условиям нового ареала (Смирнов, 1975). Потомство магаданской горбуши за девять поколений в новом ареале образовало многочисленное (промысловый возврат насчитывал от 60 до 700 тыс. рыб) стадо, преимущественно с естественным размножением. Горбуша заходит на нерест в реки бассейнов Баренцева и Белого морей, отмечались также случаи продвижения вселенцев на восток по арктическому побережью. Вероятно, помимо удачного выбора донорского стада, важную роль сыграло начавшееся с середины 1980-х годов крупномасштабное изменение теплового состояния вод Северной Атлантики и, как следствие, климата всего региона Европейского Севера. В 1998 г. из Магаданской обл. была завезена партия икры линии четных лет. Цель настоящей работы – провести сравнительный анализ хода акклиматизации горбуши четных и нечетных лет в новом ареале по генетическим и морфобиологическим данным.

Материал и методы

Материал собирали в 2000 - 2003 гг. на реках Умбе, Керети, Кеми, Кемском и Выгском рыбоводных заводах (бассейн Белого моря), реках Коле, Туломе, Зап. Лице (бассейн Баренцева моря), а также донорской реке Оле и Ольской ЭПАБ (бассейн Охотского моря). Всего исследовано 14 выборок молоди и производителей общей численностью 1449 экз. Выборки взрослой горбуши сделаны в период нерестового хода, заводской молоди - на стадии готовности к покатной миграции. Исследовали 18 ядерных генов, кодирующих белки (аллозимы) (Гордеева и др., 2003), четыре высокополиморфных микросателлитных локуса (Гордеева и др., 2004, в печати) и два вариабельных участка мтДНК (Cytb/D-loop и ND5/ND6) (Гордеева и др., 2004). У взрослых рыб из рек Олы и Умбы измеряли длину и массу тела и исследовали 17 пластических признаков, преобразованных в индексы Хаксли; у самок из р. Умбы определяли абсолютную плодовитость (Гордеева, Салменкова, 2004, в печати). Данные о динамике нерестового хода и показатели воспроизводства горбуши (сроки созревания производителей, объемы инкубируемой икры и выпускаемой молоди) взяты из отчетов Умбского рыбоводного завода за 1987-2001 гг.

Считается, что в беломорских реках Умбе и Керети имеются условия для естественного воспроизводства вселенцев, помимо этого в р. Умбе до 2001 г. осуществлялось и заводское разведение горбуши на Умбском рыбоводном заводе. На баренцевоморском побережье Кольского п-ва из-за неблагоприятных условий зимнего периода естественное воспроизводство вселенцев практически отсутствует (Камышная, Смирнов, 1981). По нашим оценкам вклад естественного нереста в учтенные возвраты взрослых рыб за все годы воспроизводства нечетной линии составляет от 66 до 100 %. Нижняя граница определялась, исходя из усредненного коэффициента учтенного возврата производителей в реку Умбу от выпущенной с Умбского завода молоди, т.е. 4.5%.

Верхняя граница определялась долей возврата от молоди, полученной из завезенной икры, в первых после обеих интродукций поколениях 1987 и 2000 гг.; она была примерна одинакова и составляла 0.4%. В естественных условиях выживаемость молоди охотоморской горбуши равняется 1% (Голованов, 1982).

Результаты и обсуждение

Нечетная линия. Полученные данные свидетельствуют, что за восемь-девять поколений воспроизводства в новом ареале у вселенцев произошел существенный сдвиг в частотах аллелей и величинах разнообразия (средней наблюдаемой гетерозиготности и числе аллелей) по аллозимным и микросателлитным локусам, в частотах гаплотипов и гаплотипическом разнообразии мтДНК. Характер изменений в исследованых генетических маркерах, которые в различной степени подвергаются действию микроэволюционных факторов (отбору и генетическому дрейфу), в целом совпадает. По сравнению с родительской популяцией у беломорской горбуши наблюдается снижение числа аллелей - на 26% в аллозимных и на 36% в микросателлитных локусах, и сокращение уровня средней гетерозиготности - на 20% в аллозимных и на 17% в микросателлитных локусах. Также отмечено сокращение разнообразия гаплотипов мтДНК (Табл. 2).

Длина и масса тела молоди и взрослой беломорской горбуши превышают таковые у горбуши исходной популяции реки Олы. Анализ главных компонент комплекса морфометрических промеров взрослых рыб выявил существенные различия между дальневосточной и беломорской популяциями (F = 126.2; d.f. = 17.8; Р < 10-6 у самцов и F = 113.1; d.f. = 17.8; Р < 10-6 у самок). Помимо этого, между донорской и беломорской горбушей отмечены различия по ряду биологических показателей. В новом ареале нерестовая миграция взрослых рыб в реки начинается раньше и на протяжении нерестового хода, как правило, преобладали самки. У самок беломорской горбуши значительно увеличивается плодовитость. Скат молоди из рек нового ареала из-за позднего прогрева воды весной происходит позже, чем в нативном ареале. Можно предположить, что большая часть найденных у акклиматизированной горбуши изменений возникла благодаря контрастным условиям нерестового и нагульного ареалов, т.е., с одной стороны, под влиянием длительного периода низких температур на речной стадии жизни, и, с другой стороны, благодаря благоприятным термическим условиям Северной Атлантики в период нагула (Гордеева, Салменкова, 2004, в печати).

Успешное естественное размножение вселенцев позволяет предполагать приспособительное значение пониженного уровня гетерозиготности по аллозимным локусам, который может быть сопряжен с отмеченными адаптивными изменениями в жизненном цикле беломорской горбуши (Гордеева и др., 2003, 2004а, 2004б, в печати). Как показал сравнительный анализ молоди и производителей беломорской горбуши, с возрастом доля гетерозиготных особей снижается, т.е. в новом ареале они оказываются менее жизнеспособными. При этом вектор отбора, характерного для популяций естественного ареала (Алтухов и др., 1987), изменяется на противоположный.

Между выборками взрослой горбуши, зашедшей на нерест в р. Умбу в 2001 и 2003 гг., не отмечено различий ни по генетическим, ни по морфологическим признакам (Гордеева, Салменкова, 2004, в печати), что свидетельствует о том, что большая часть рыб возвращается в «родную» реку, т.е. о формировании у вселенцев хоминга. В то же время умбская горбуша отличается от других беломорских и баренцевоморских выборок взрослых рыб по частотам аллелей аллозимных и, в большей степени, микросателлитных локусов. Среди выборок молоди, выращенной на заводах Белого моря из икры производителей, подошедших в 2001 г. в ряд рек, были найдены статистически существенные различия по частотам аллозимных локусов. Это может указывать на начавшуюся пространственную генетическую дифференциацию в новом ареале. Уровень дифференциации, найденный между беломорскими выборками (по микросателлитным локусам FST(θST) = 0.016; по аллозимным локусам FST = 0.009 у взрослых и 0.018 у молоди), сопоставим с оценками, полученными для популяций в естественном ареале (микросателлиты θST = 0.022 (Северная Америка, Olsen et al., 1998); аллозимные локусы: FST = 0.010 (среднее для азиатских популяций нечетной линии, Варнавская, 2001). Взаимоотношения выборок дальневосточной и акклиматизированной горбуши представлены в виде дендрограммы, построенной по генетическим угловым расстояниям, вычисленным на основе аллельных частот (Рис.). Мы включили выборку горбуши нечетной линии из р. Армань - соседней с донорской р. Олой, для того, чтобы дать более наглядное представление о степени дивергенции акклиматизированной горбуши.

Четная линия.

У первого (2000 г.) и второго (2002 г.) поколений вселенной в бассейн Белого моря горбуши линии четных лет не обнаружено значимых различий с донорской популяцией по исследованным генетическим маркерам (Гордеева и др., 2004; Гордеева и др., 2004, в печати). Напротив, морфологические отличия от донорской популяции выражены у вселенной четной линии в большей степени, чем у нечетной, что, вероятно, связано с почти исключительно заводским происхождением первой. Из данных табл. 1 видно, что численность четной линии в новом ареале постепенно снижается несмотря на более благоприятные обстоятельства при вселении, т.е. больший объем перевезенной икры и выпущенной из нее молоди, а также то, что доинкубация икры и выпуск молоди осуществлялся сразу с нескольких заводов, а не с одного, как в случае нечетной линии (Табл. 1). Очевидно, что в линии четных лет адаптации к новым условиям обитания не происходит.

Как уже говорилось, на первом этапе акклиматизационных работ в 1956-1980 гг. результаты вселения четной и нечетной линий различались сходным образом, что связывали с различиями в сроках размножения между смежными линиями в донорских популяциях о. Сахалин. При этом более поздние сроки нереста горбуши четной линии не позволяли надеяться на ее акклиматизацию в бассейне Белого моря (Дягилев, Маркевич, 1979; Карпевич и др., 1991). Надо отметить, что у горбуши бассейна Охотского моря тоже прослеживается различия между линиями четных и нечетных лет по срокам нерестовой миграции и нереста, причем четная линия опережает нечетную (Ионов, 1986). При переселении на Европейский Север эта особенность магаданской популяции сохраняется и, вероятно, также определяет разную выживаемость линий.

Неодинаковая эффективность от перевозок смежных линий была показана и в крупномасштабных работах по расселению горбуши, которые проводились в США и Канаде. Например, в ходе интродукции горбуши в штате Мэн перевозки горбуши линии нечетных лет сопровождались значительным возвратом взрослых рыб, а интродукции четной линии оказывались безрезультатными. На о. Ньюфаундленд в результате перевозок образовалась временная популяция горбуши с естественным нерестом в четные и нечетные годы (обзор: Harache, 1992), но подходы горбуши по нечетным годам в сумме превышали возвраты четного поколения. Горбуша линии нечетных лет, случайно вселенная в акваторию североамериканских Великих Озер, быстро образовала несколько самовоспроизводящихся популяций (Gharrett, Thomason, 1987).

Несмотря на современное симпатричное обитание горбуши поколений четных и нечетных лет практически по всему нерестовому ареалу и, возможно, во время морских миграций, механизм адаптации к сходным условиям может быть различным у каждой линии. Этому, вероятно, способствовала длительная генетическая изоляция линий горбуши и независимые исторические события, сопутствовавшие каждой линии во время оледенений и последующего расселения популяций. Например, эксперимент по искусственному скрещиванию рыб из поколений четных и нечетных лет выявил признаки аутбредной депрессии у гибридов второго поколения (Gharrett, Smoker, 1999). Самостоятельное существование смежных линий проявляется и в особенностях жизненного цикла, и в колебаниях численности поколений, что также указывает на различные адаптивные стратегии. Некоторые особенности популяционно-генетической структуры в пределах четной линии (Варнавская, 2001) позволяют предположить, что она пространственно более дифференцирована и, следовательно, более специализирована, чем нечетная линия. В силу этих причин четная линия может быть менее пластична в новых условиях среды. Возможно, лучшей стратегией для трансплантации горбуши четной линии явилась бы превозка икры из разных локальностей нативного ареала.

Таким образом, интродукция из Магаданской обл. в бассейн Белого моря линии нечетных лет оказалась более успешной, чем интродукция линии четных лет. После успешного естественного воспроизводства нескольких поколений у вселенцев нечетной линии наблюдаются признаки адаптации к новым условиям, что выражается в направленных сдвигах по генетическим и морфобиологическим признакам, формировании хоминга и пространственной структуры. Поскольку при попытках расширения ареала горбуши бόльший успех сопутствует, как правило, нечетной линии можно предполагать разную адаптивную пластичность поколений четных и нечетных лет.

Н.В. ГОРДЕЕВА, Е.А. САЛМЕНКОВА, Ю.П. АЛТУХОВ

Институт общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН, Москва